2226-5988 2686-6749 Клиническая и экспериментальная морфология Clinical and Experimental Morphology ООО "Группа МДВ" 10.31088/cem2023.12.1.15-23 Современные тенденции картирования головного мозга Modern trends in brain mapping and atlasing Прощина Александра Евгеньевна Прощина Александра Евгеньевна Proshchina Alexandra E. proshchina@yandex.ru 0000-0002-0515-8275 Харламова Анастасия Сергеевна Харламова Анастасия Сергеевна Kharlamova Anastasia S. 0000-0003-1163-4132 Кривова Юлия Сергеевна Кривова Юлия Сергеевна Krivova Yuliya S. 0000-0001-9692-3616 Савельев Сергей Вячеславович Савельев Сергей Вячеславович Saveliev Sergey V. 0000-0002-1447-7198 Научно-исследовательский институт морфологии человека имени академика А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии имени академика Б.В. Петровского» (Москва, Россия) Avtsyn Research Institute of Human Morphology of FSBSI “Petrovsky National Research Centre of Surgery” (Moscow, Russia) 13 03 2023 2023 12 1 15 23 05 09 2022 12 12 2022 20 10 2022

Атласы мозга широко используются для определения относительной локализации, формы и целого ряда других параметров структур мозга. Эти данные необходимы для практической медицины, фундаментальной нейронауки и во время обучения специалистов медико-биологического направления. История развития атласов мозга человека освещена во многих работах, однако в последнее время появилось немало новых атласов, что обусловлено растущей доступностью современных методов визуализации и оцифровки. Цель данного обзора – представить историческую справку и современные тенденции развития атласов головного мозга. Кроме того, в зарубежных обзорах традиционно уделяется мало внимания работам отечественной нейроанатомической школы, поэтому в своем обзоре мы хотим исправить это упущение. Отдельное внимание в обзоре уделено вопросам создания атласов развития мозга человека.

Brain atlases are widely used to determine relative location, form, and a number of other parameters of certain brain structures. Such data are required in medical practice, fundamental neuroscience research, and educating graduate and postgraduate medical students. Many papers observed the development of human brain atlases. However, recently numerous new atlases have been published, both digital and online ones. This tendency was triggered by intensive development and growing accessibility of modern visualization tools and digitizing novel data and existing archives. This study aimed to overview the historical background of and modern tendencies in the brain atlas development for Russian readers. Furthermore, foreign literature does not focus on Russian neurological tradition, so we attempted to cover this issue as well. Particular attention is paid to the atlases of human brain development. Keywords: human brain atlas, human prenatal development

 Ключевые слова атлас мозга человека пренатальное развитие Keywords human brain atlas human prenatal development Работа выполнена при финансовой поддержке гранта РНФ № 22-15-00172. The study was supported by the Russian Science Foundation, grant No 22-15-00172. Gilbert TL. The Allen Brain Atlas as a resource for teaching undergraduate neuroscience. J Undergrad Neurosci Educ. 2018;16(3):A261–A267. PMID: 30254541. Zaborszky L. Brain structure and function: The first 15 years – a retrospective. Brain Struct Funct. 2021;226(8):2467–75. DOI: 10.1007/s00429-021-02362-0. Nowinski WL. Evolution of human brain atlases in terms of content, applications, functionality, and availability. Neuroinformatics. 2021;19(1):1–22. DOI: 10.1007/s12021-020-09481-9. Ding SL, Royall JJ, Sunkin SM, Ng L, Facer BA, Lesnar P et al. Comprehensive cellular-resolution atlas of the adult human brain. J Comp Neurol. 2016;524(16):3127–481. DOI: 10.1002/cne.24080. Bjaalie JG. Advances in computational neuroanatomy. Anat Embryol (Berl). 2001;204(4):253–4. DOI: 10.1007/s00429-001-0217-6. Toga AW, Thompson PM, Mega MS, Narr KL, Blanton RE. Probabilistic approaches for atlasing normal and disease-specific brain variability. Anat Embryol (Berl). 2001;204(4):267–82. DOI: 10.1007/s004290100198. Amunts K, Hawrylycz MJ, van Essen DC, van Horn JD, Harel N, Poline JB et al. Interoperable atlases of the human brain. Neuroimage. 2014;99:525–32. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2014.06.010. Савельев С.В. Атлас мозга человека. Москва: ВЕДИ, 2005. 400 с. Доступно по адресу: https://rusneb.ru/catalog/000199_000009_002854939 (получено 21.12.2022). Saveliev SV. Atlas of the human brain. Moscow: VEDI, 2005. 400 p. Available from: https://rusneb.ru/catalog/000199_000009_002854939 (accessed 21.12.2022). Gall FJ, Spurzheim JG. Anatomie et physiologie du système nerveux en général et du cerveau en particulier, avec des observations sur la possibilité de reconnaître plusieurs disposi-tions intellectuelles et morales de l’homme et des animaux par la configuration de leurs têtes. Premier volume. Paris: Chez F. Schoell, 1810. 347 p. Available from: https://archive.org/details/BIUSante_00575x01/page/n27/mode/2up (Accessed 21.12.2022). Васильев С.В., Веселовская Е.В., Григорьева О.М., Пестряков А.П. Краниология Франца Галля. Природа. 2016;1(1205):36–42. Доступно по адресу: https://elibrary.ru/item.asp?id=26194036 (получено 21.12.2022). Vasiliev SV, Veselovskaya EV, Grigorieva OM, Pestryakov AP.Craniology of Franz Gall. Priroda = Nature. 2016;1(1205):36–42 (In Russ.). Available from: https://elibrary.ru/item.asp?id=26194036 (accessed 21.12.2022). Сampbell AW. Histological studies on the localization of cerebral function. Cambridge: University Press, 1905. 381 p. Available from: https://archive.org/details/histologicalstu00campgoog/page/n50/mode/2up (accessed 21.12.2022). Smith GE. A new topographical survey of the human cerebral cortex, being an account of the distribution of the anatomically distinct cortical areas and their relationship to the cerebral sulci. J Anat Physiol. 1907;41(Pt. 4):237–54. PMID: 17232738. Vogt O. Die myeloarchitektonische Felderung des menschlichen Stirnhirns. J Psychol Neurol. 1910:15:221–32. Available from: https://www.thehumanbrain.info/brain/db_literature/vogt_o_1910_stirnhirn.pdf (accessed 21.12.2022). Vogt C, Vogt O. Allgemeinere Ergebnisse unserer Hirnforschung. J Psychol Neurol. 1919;25:292–398. Brodmann K. Vergleichende Lokalisationslehre der Grosshirnrinde: in ihren Principien dargestellt auf Grund des Zellenbaues. Leipzig: Barth, 1909. 324 p. Available from: https://archive.org/details/b28062449/page/n3/mode/2up (accessed 21.12.2022). fon Economo CF, Koskinas GN. Die Cytoarchitektonik der Hirnrinde des erwachsenen Menschen. Berlin: Springer, 1925. 810 p. Zilles K, Amunts K. Centenary of Brodmann's map-conception and fate. Nat Rev Neurosci. 2010;11(2):139–45. DOI: 10.1038/nrn2776. С.А. Саркисов, И.Н. Филимонов, Е.П. Кононова, Н.С. Преображенская, Л.А. Кукуев (ред.). Атлас цитоархитектоники коры большого мозга человека. Москва: Медгиз, 1955. 280 с. Sarkisov, IN Filimonov, EP Kononova, NS Preobrazhenskaja, LA Kukuev (eds.). Atlas of cytoarchitectonics of the human cerebral cortex. Moscow: Medgiz, 1955. 280 p. (In Russ.). Richter J. Pantheon of brains: the Moscow Brain Research Institute 1925-1936. J Hist Neurosci. 2007;16(1–2):138–49. DOI: 10.1080/09647040600550335. Боголепова И.Н. Институт мозга — важная веха в истории нейронаук в нашей стране. К 90-летию создания Института мозга. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2019;119(6):81–85. DOI: 10.17116/jnevro201911906181. Bogolepova IN. Institute of the Human Brain is an important milestone in the history of neurosciences in Russia (the 90th anniversary of the Institute). Zhurnal Nevrologii i Psikhiatrii imeni S.S. Korsakova = S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2019;119(6):81–85 (In Russ.). DOI: 10.17116/jnevro201911906181. G Hagens, A Whalley, R Maschke, W Kriz (eds.). Schnittanatomie des menschlichen Gehirns. Ein photographischer Atlas plastinierter Serienschnitte. Heidelberg: Steinkopff, 1990. 89 p. (In German). DOI: 10.1007/978-3-642-93670-8. Синельников Р.Д. Атлас анатомии человека, Учение о нервной системе, органах чувств и органах внутренней секреции. Т. 3. Москва: Медгиз, 1963. 411 с. Sinelnikov RD. Atlas of human anatomy. The doctrine of the nervous system, sense organs and organs of internal secretion. V. 3. Moscow: Medgiz, 1963. 411 p. (In Russ.). Савельев С.В. Стереоскопический атлас мозга человека. Москва: AREA XVII, 1996. 352 с. Saveliev SV. Stereoscopic atlas of the human brain. Moscow: AREA XVII, 1996. 352 p. (In Russ.). Боголепова И.Н., Кротенкова М.В., Малофеева Л.И., Коновалов Р.Н., Агапов П.А. Архитектоника коры мозга человека. МРТ-атлас. Москва: Атмосфера, 2010. 216 с. Bogolepova IN, Krotenkova MV, Malofeeva LI, Konovalov RN, Agapov PA. Architectonics of the human cerebral cortex: MRI Atlas. Moscow: Atmosphera, 2010. 216 p. (In Russ.). Talairach J, Tournoux P. Coplanar Stereotaxic Atlas of the Human Brain – 3-dimensional proportional system: An approach to cerebral imaging. 1st ed. New York: Thieme, 1988. 122 p. DOI: 10.1016/S0009-9260(05)80985-7. Amunts K, Mohlberg H, Bludau S, Zilles K. Julich-Brain: A 3D probabilistic atlas of the human brain's cytoarchitecture. Science. 2020;369(6506):988–92. DOI: 10.1126/science.abb4588. Vogelstein JT, Perlman E, Falk B, Baden A, Gray Roncal W, Chandrashekhar V et al. A community-developed open-source computational ecosystem for big neuro data. Nat Methods. 2018;15(11):846–7. DOI: 10.1038/s41592-018-0181-1. Sunkin SM, Ng L, Lau C, Dolbeare T, Gilbert TL, Thompson CL et al. Allen Brain Atlas: An integrated spatio-temporal portal for exploring the central nervous system. Nucleic Acids Res. 2013;41(Database issue):D996–1008. DOI: 10.1093/nar/gks1042. Ding SL, Royall JJ, Lesnar P, Facer BAC, Smith KA, Wei Y et al. Cellular resolution anatomical and molecular atlases for prenatal human brains. J Comp Neurol. 2022;530(1):6–503. DOI: 10.1002/cne.25243. Hawrylycz MJ, Lein ES, Guillozet-Bongaarts AL, Shen EH, Ng L, Miller JA et al. An anatomically comprehensive atlas of the adult human brain transcriptome. Nature. 2012;489(7416):391–9. DOI: 10.1038/nature11405. Mahfouz A, Huisman SMH, Lelieveldt BPF, Reinders MJT. Brain transcriptome atlases: A computational perspective. Brain Struct Funct. 2017;222(4):1557–80. DOI: 10.1007/s00429-016-1338-2. Dean DC 3rd, Planalp EM, Wooten W, Schmidt CK, Kecskemeti SR, Frye C et al. Investigation of brain structure in the 1-month infant. Brain Struct Funct. 2018;223(4):1953–70. DOI: 10.1007/s00429-017-1600-2. Oishi K, Chang L, Huang H. Baby brain atlases. Neuroimage. 2019;185:865–80. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.04.003. С.А. Саркисов, И.Н. Филимонов (ред.). Атлас большого мозга человека и животных. Москва: Фототипия Институт мозга (типография «Московский печатник»), 1937. 126 с. Доступно по адресу: https://orpk.org/books/615 (получено 21.12.2022). A Sarkisov, IN Filimonov (eds.). Atlas of the human and animal brain. Moscow: Fototipia Institut mozga (printing-office “Moskovskiy pechatnik”), 1937. 126 p. (In Russ.). Available from: https://orpk.org/books/615 (accessed 21.12.2022). Bayer SA, Altman J. The human brain during the third trimester. 1st. ed. V. 2. Boca Raton: CRC Press, 2003. 392 p. DOI: 10.1201/9780203494943. Bayer SA, Altman J. The human brain during the second trimester. 1st. ed. V. 3. Boca Raton: CRC Press, 2005. 384 p. DOI: 10.1201/9780203507483. Bayer SA, Altman J. The human brain during the late first trimester. 1st. ed. V. 4. Boca Raton: CRC Press, 2006. 592 p. DOI: 10.1201/9781420003277. Bayer SA, Altman J. The human brain during the early first trimester. 1st. ed. V. 5. Boca Raton: CRC Press, 2007. 536 p. DOI: 10.1201/9781420003284. Dittrich E, Kasprian G, Prayer D, Langs G. Atlas learning in fetal brain development. Top Magn Reson Imaging. 2011;22(3):107–11. DOI: 10.1097/RMR.0b013e318267fe94. Khan S, Vasung L, Marami B, Rollins CK, Afacan O, Ortinau CM et al. Fetal brain growth portrayed by a spatiotemporal diffusion tensor MRI atlas computed from in utero images. Neuroimage. 2019;185:593–608. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.08.030. Kuklisova-Murgasova M, Aljabar P, Srinivasan L, Counsell SJ, Doria V, Serag A et al. A dynamic 4D probabilistic atlas of the developing brain. Neuroimage. 2011;54(4):2750–63. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2010.10.019. Lim IA, Faria AV, Li X, Hsu JT, Airan RD, Mori S et al. Human brain atlas for automated region of interest selection in quantitative susceptibility mapping: Application to determine iron content in deep gray matter structures. Neuroimage. 2013;82:449–69. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2013.05.127. Xia J, Wang F, Benkarim OM, Sanroma G, Piella G, González Ballester MA et al. Fetal cortical surface atlas parcellation based on growth patterns. Hum Brain Mapp. 2019;40(13):3881–99. DOI: 10.1002/hbm.24637. Glenn OA, Barkovich AJ. Magnetic resonance imaging of the fetal brain and spine: An increasingly important tool in prenatal diagnosis. Part 1. AJNR Am J Neuroradiol. 2006;27(8):1604–11. PMID: 16971596. Li H, Yan G, Luo W, Liu T, Wang Y, Liu R et al. Mapping fetal brain development based on automated segmentation and 4D brain atlasing. Brain Struct Funct. 2021;226(6):1961–72. DOI: 10.1007/s00429-021-02303-x. Bendersky M, Musolino PL, Rugilo C, Schuster G, Sica RE. Normal anatomy of the developing fetal brain. Ex vivo anatomical-magnetic resonance imaging correlation. J Neurol Sci. 2006;250(1–2):20–6. DOI: 10.1016/j.jns.2006.06.020. Lhuaire M, Martinez A, Kaplan H, Nuzillard JM, Renard Y, Tonnelet R et al. Human developmental anatomy: Microscopic magnetic resonance imaging (μMRI) of four human embryos (from Carnegie Stage 10 to 20). Ann Anat. 2014;196(6):402–9. DOI: 10.1016/j.aanat.2014.07.004. Rados M, Judas M, Kostović I. In vitro MRI of brain development. Eur J Radiol. 2006;57(2):187–98. DOI: 10.1016/j.ejrad.2005.11.019. Wang R, Dai G, Takahashi E. High resolution MRI reveals detailed layer structures in early human fetal stages: In vitro study with histologic correlation. Front Neuroanat. 2015;9:150. DOI: 10.3389/fnana.2015.00150. Bloy L, Ingalhalikar M, Eavani H, Schultz RT, Roberts TP, Verma R. White matter atlas generation using HARDI based automated parcellation. Neuroimage. 2012;59(4):4055–63. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.08.053. Eze UC, Bhaduri A, Haeussler M, Nowakowski TJ, Kriegstein AR. Single-cell atlas of early human brain development highlights heterogeneity of human neuroepithelial cells and early radial glia. Nat Neurosci. 2021;24(4):584–94. DOI: 10.1038/s41593-020-00794-1. Belle M, Godefroy D, Couly G, Malone SA, Collier F, Giacobini P, Chédotal A. Tridimensional visualization and analysis of early human development. Cell. 2017;169(1):161–173.e12. DOI: 10.1016/j.cell.2017.03.008. O'Rahilly RR, Muller F. The Embryonic Human Brain: An atlas of developmental stages. 3rd ed. New York: Wiley-Liss, 2006. 358 p. DOI: 10.1002/0471973084. А.П. Милованов, С.В. Савельев (ред.). Внутриутробное развитие человека: Руководство для врачей. Москва: Группа МДВ, 2006. 384 с. Доступно по адресу: https://rusneb.ru/catalog/000199_000009_002877603 (получено 21.12.2022). AP Milovanov, SV Saveliev (eds.). Intrauterine human development: Guide for physicians. Moscow: Gruppa MDV, 2006. 384 p. (In Russ.). Available from: https://rusneb.ru/catalog/000199_000009_002877603 (accessed 21.12.2022).