<?xml version="1.0" encoding="utf-8"?>
<article xmlns:xlink="http://www.w3.org/1999/xlink" xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" dtd-version="1.4" article-type="research-article">
  <front>
    <journal-meta>
      <journal-id journal-id-type="issn">2226-5988</journal-id>
      <journal-id journal-id-type="eissn">2686-6749</journal-id>
      <journal-title-group>
        <journal-title xml:lang="ru">Клиническая и экспериментальная морфология</journal-title>
        <journal-title xml:lang="en">Clinical and Experimental Morphology</journal-title>
      </journal-title-group>
      <publisher>
        <publisher-name>ООО "Группа МДВ"</publisher-name>
      </publisher>
    </journal-meta>
    <article-meta>
      <article-id pub-id-type="doi">10.31088/cem2026.15.2.22-32</article-id>
      <title-group>
        <article-title xml:lang="ru">Нейтрофилы периферической крови и абортивного материала при неразвивающейся беременности</article-title>
        <trans-title-group xml:lang="en">
          <trans-title>Neutrophils of peripheral blood and products of conception in non-viable pregnancy</trans-title>
        </trans-title-group>
      </title-group>
      <contrib-group>
        <contrib contrib-type="author" corresp="yes">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Гусарова</surname>
            <given-names>Татьяна Анатольевна</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Гусарова</surname>
              <given-names>Татьяна Анатольевна</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Gusarova</surname>
              <given-names>T.A.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <email>tatianagusarova73@mail.ru</email>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0000-0003-1827-2197</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff1"/>
        </contrib>
        <contrib contrib-type="author">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Низяева</surname>
            <given-names>Наталья Викторовна</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Низяева</surname>
              <given-names>Наталья Викторовна</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Nizyaeva</surname>
              <given-names>N.V.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0000-0001-5592-5690</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff2"/>
        </contrib>
        <contrib contrib-type="author">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Фокина</surname>
            <given-names>Татьяна Васильевна</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Фокина</surname>
              <given-names>Татьяна Васильевна</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Fokina</surname>
              <given-names>T.V.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0000-0002-2467-7660</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff2"/>
        </contrib>
        <contrib contrib-type="author">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Ахметшина</surname>
            <given-names>Алина Алексеевна</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Ахметшина</surname>
              <given-names>Алина Алексеевна</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Akhmetshina</surname>
              <given-names>A.A.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0009-0005-6366-6031</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff2"/>
        </contrib>
        <contrib contrib-type="author">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Алексанкин</surname>
            <given-names>Андрей Павлович</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Алексанкин</surname>
              <given-names>Андрей Павлович</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Aleksankin</surname>
              <given-names>A.P.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0000-0001-6686-0896</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff2"/>
        </contrib>
        <contrib contrib-type="author">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Баязитов</surname>
            <given-names>Римир Радикович</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Баязитов</surname>
              <given-names>Римир Радикович</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Baiazitov</surname>
              <given-names>R.R.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0000-0002-2809-1894</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff2"/>
        </contrib>
        <contrib contrib-type="author">
          <name name-style="eastern">
            <surname>Михалева</surname>
            <given-names>Людмила Михайловна</given-names>
          </name>
          <name-alternatives>
            <name name-style="eastern" xml:lang="ru">
              <surname>Михалева</surname>
              <given-names>Людмила Михайловна</given-names>
            </name>
            <name name-style="western" xml:lang="en">
              <surname>Mikhaleva</surname>
              <given-names>L.M.</given-names>
            </name>
          </name-alternatives>
          <contrib-id contrib-id-type="orcid">0000-0003-2052-914X</contrib-id>
          <xref ref-type="aff" rid="aff2"/>
        </contrib>
        <aff-alternatives id="aff1">
          <aff>
            <institution xml:lang="ru">Университетский клинический центр имени В.В. Виноградова (филиал) ФГАОУ ВО Российский университет дружбы народов имени Патриса Лумумбы (Москва, Россия)</institution>
          </aff>
          <aff>
            <institution xml:lang="en">V.V. Vinogradov University Clinical Center (branch), Patrice Lumumba Peoples’ Friendship University of Russia, Moscow, Russia (Moscow, Russia)</institution>
          </aff>
        </aff-alternatives>
        <aff-alternatives id="aff2">
          <aff>
            <institution xml:lang="ru">Научно-исследовательский институт морфологии человека имени академика А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии имени академика Б.В. Петровского» (Москва, Россия)</institution>
          </aff>
          <aff>
            <institution xml:lang="en">Avtsyn Research Institute of Human Morphology of FSBSI Petrovsky National Research Center of Surgery, Moscow, Russia (Moscow, Russia)</institution>
          </aff>
        </aff-alternatives>
      </contrib-group>
      <pub-date pub-type="epub" iso-8601-date="2026-04-29">
        <day>29</day>
        <month>04</month>
        <year>2026</year>
      </pub-date>
      <pub-date date-type="collection">
        <year>2026</year>
      </pub-date>
      <volume>15</volume>
      <issue>2</issue>
      <fpage>22</fpage>
      <lpage>32</lpage>
      <history>
        <date date-type="received" iso-8601-date="2025-12-11">
          <day>11</day>
          <month>12</month>
          <year>2025</year>
        </date>
        <date date-type="accepted" iso-8601-date="2026-02-16">
          <day>16</day>
          <month>02</month>
          <year>2026</year>
        </date>
        <date date-type="rev-recd" iso-8601-date="2026-01-12">
          <day>12</day>
          <month>01</month>
          <year>2026</year>
        </date>
      </history>
      <abstract xml:lang="ru">
        <p>Введение. Согласно клиническим рекомендациям, для выявления неразвивающейся беременности применяются ультразвуковое исследование и оценка плацентарных гормонов. На малых сроках диагностика требует экспертной оценки, а уровень гормонов может колебаться. В сомнительных случаях удаление плодного яйца откладывают на 1–2 недели. Необходимы более чувствительные маркеры для прогнозирования невынашивания беременности и оценки жизнеспособности эмбриона. Цель исследования – молекулярно-морфологическое исследование абортивного материала и периферической крови при неразвивающейся беременности. Материалы и методы. В исследование были включены 103 женщины (18–42 года) на сроке беременности 5–14 недель: 45 пациенток с неразвивающейся беременностью, 20 пациенток с самопроизвольным выкидышем и 38 здоровых женщин (аборт по желанию) – группа сравнения. Проведены гистологическое исследование и иммуногистохимия с антителами к нейтрофильной эластазе, протеиназе 3. Методом иммуноферментного анализа в сыворотке крови определяли уровни протеиназы 3, миелопероксидазы. Результаты. Наибольшая инфильтрация нейтрофилами децидуальной пластинки наблюдалась при неразвивающейся беременности – 60,25, при самопроизвольном выкидыше – 2,50, в группе сравнения – 7,60. Уровни миелопероксидазы и протеиназы 3 были значительно выше у женщин с невынашиванием (р&lt;0,001). Заключение. Маркеры нейтрофилов в сыворотке крови могут являться потенциальными индикаторами невынашивания беременности. Новое понимание функциональной роли нейтрофилов в патофизиологии невынашивания может привести к обновлению прогностических инструментов и терапевтических стратегий.</p>
      </abstract>
      <trans-abstract xml:lang="en">
        <p>Introduction. According to clinical guidelines, the diagnosis of non-viable pregnancy relies on ultrasound and the assessment of placental hormone levels. In early pregnancy, diagnosis requires expert evaluation. Hormone levels fluctuate, which is why it is challenging to diagnose non-viable pregnancy at early stages, which requires repeated examination in a 1–2-week time. Therefore, more sensitive biomarkers are needed to predict miscarriage and assess embryo viability. The study aimed to conduct a molecular morphological analysis of the products of conception and peripheral blood in missed abortion.&#13;
Materials and methods. The study included 103 women (18–42 years) at 5–14 weeks of gestation: 45 patients had missed abortion; 20 patients, spontaneous miscarriage; and 38, elective abortion in healthy women (the comparison group). Histological examination and immunohistochemistry with antibodies to neutrophil elastase and proteinase 3 were performed. Serum proteinase 3 and myeloperoxidase levels were determined using enzyme-linked immunosorbent assay.&#13;
Results. The neutrophil infiltration of the decidual plate was 60.25 in missed abortion, 2.50 in spontaneous abortion, and 7.60 in elective abortion. Myeloperoxidase and proteinase 3 levels were significantly higher in women with miscarriage (p&amp;lt;0.001).&#13;
Conclusion. Serum neutrophil markers may serve as potential indicators of miscarriage. A better understanding of the functional role of neutrophils in the pathophysiology of miscarriage may contribute to the development of novel prognostic tools and therapeutic strategies.&#13;
Keywords: missed abortion, spontaneous miscarriage, neutrophils, netosis, placenta, decidual plate</p>
      </trans-abstract>
      <kwd-group xml:lang="ru">
        <title>Ключевые слова</title>
        <kwd>неразвивающаяся беременность</kwd>
        <kwd>спонтанный выкидыш</kwd>
        <kwd>нейтрофилы</kwd>
        <kwd>нетоз</kwd>
        <kwd>плацента</kwd>
        <kwd>децидуальная пластинка</kwd>
      </kwd-group>
      <kwd-group xml:lang="en">
        <title>Keywords</title>
        <kwd>missed abortion</kwd>
        <kwd>spontaneous miscarriage</kwd>
        <kwd>neutrophils</kwd>
        <kwd>netosis</kwd>
        <kwd>placenta</kwd>
        <kwd>decidual plate</kwd>
      </kwd-group>
      <funding-group>
        <funding-statement xml:lang="ru">Исследование выполнено в рамках государственного задания НИИ морфологии человека имени академика А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии имени академика Б.В. Петровского» № 125021302125-6 (№ FGFZ-2025-0005).</funding-statement>
        <funding-statement xml:lang="en">The study was carried out within the framework of State Assignment to Avtsyn Research Institute of Human Morphology of FSBSI "Petrovsky National Research Centre of Surgery" No. 125021302125-6 (No. FGFZ-2025-0005).</funding-statement>
      </funding-group>
    </article-meta>
  </front>
  <body/>
  <back>
    <ref-list>
      <ref id="ref1">
        <label>1</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Vorobjeva NV, Chernyak BV. NETosis: molecular mechanisms, role in physiology and pathology. Biochemistry (Mosc). 2020;85(10):1178–1190. DOI: 10.1134/S0006297920100065.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref2">
        <label>2</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">de Bont CM, Boelens WC, Pruijn GJM. NETosis, complement, and coagulation: a triangular relationship. Cell Mol Immunol. 2019;16(1):19–27. DOI: 10.1038/s41423-018-0024-0.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref3">
        <label>3</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Богданова И.М., Артемьева К.А., Болтовская М.Н., Низяева Н.В. Потенциальная роль нейтрофильных внеклеточных ловушек в патогенезе преэклампсии. Проблемы репродукции. 2023;29(1):63–72. DOI: 10.17116/repro20232901163. Bogdanova IM, Artemyeva KA, Boltovskaya MN, Nizia eva   NV.The potential role of neutrophil extracellular traps in the pathogenesis of preeclampsia. Problemy Reproduktsii = Russian Journal of Human Reproduction. 2023;29(1):63–72 (In Russ.). DOI: 10.17116/repro20232901163.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref4">
        <label>4</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Papayannopoulos V. Neutrophil extracellular traps in immunity and disease. Nat Rev Immunol. 2018;18(2):134–47. DOI: 10.1038/nri.2017.105.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref5">
        <label>5</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Li W, Wang Z, Su C, Liao Z, Pei Y, Wang J et al. The effect of neutrophil extracellular traps in venous thrombosis. Thromb J. 2023;21(1):67. DOI: 10.1186/s12959-023-00512-4.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref6">
        <label>6</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Gimeno-Molina B, Muller I, Kropf P, Sykes L. The role of neutrophils in pregnancy, term and preterm labour. Life (Basel). 2022;12(10):1512. DOI: 10.3390/life12101512.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref7">
        <label>7</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Иванец Т.Ю., Кесслер Ю.В., Колодько В.Г. Референсные интервалы для основных параметров клинического анализа крови в динамике физиологической беременности. Сравнительный анализ с беременностью после ЭКО и ПЭ. Клиническая лабораторная диагностика. 2017;62(1):18–24. DOI: 10.18821/0869-2084-2017-62-1-18-24. Ivanetz TYu, Kessler YuV, Kolodko VG. The reference ranges for min parameters of clinical blood analysis in dynamics of physiological pregnancy. A comparative analysis with pregnancy after extra corporal fertilization and embryo transfer into uterine cavity. Klinicheskaya Laboratornaya Diagnostika = Russian Clinical Laboratory Diagnostics. 2017;62(1):18–24 (In Russ.) DOI: 10.18821/0869-2084-2017-62-1-18-24.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref8">
        <label>8</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Quenby S, Gallos ID, Dhillon-Smith RK, Podesek M, Stephenson MD, Fisher J et al. Miscarriage matters: the epidemiological, physical, psychological, and economic costs of early pregnancy loss. Lancet. 2021;397(10285):1658–1667. DOI: 10.1016/S0140-6736(21)00682-6.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref9">
        <label>9</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Li X, Kang H, Yin H, Liu T, Hou Q, Yu X et al. How many missed abortions are caused by embryonic chromosomal abnormalities and what are their risk factors? Front Genet. 2023;13:1058261. DOI: 10.3389/fgene.2022.1058261.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref10">
        <label>10</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Лебеденко Е.Ю., Милованов А.П., Саблина Н.В., Фокина Т.В., Гайда О.В. Морфологическая верификация причин первой неразвивающейся беременности. Медицинский вестник Юга России. 2021;12(1):62–67. DOI: 10.21886/2219-8075-2021-12-1-62-67. Lebedenko EY, Milovanov AP, Sablina NV, Fokina TV, Gaida OV.Morphological verification of the first missed abortion. Medical Herald of the South of Russia. 2021;12(1):62–67 (In Russ.). DOI: 10.21886/2219-8075-2021-12-1-62-67.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref11">
        <label>11</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Выкидыш (самопроизвольный аборт). Клинические рекомен-дации. Российское общество акушеров-гинекологов. 2024. Доступно по адресу: https://base.garant.ru/409455259 (полу-чено 12.11.2025). Miscarriage (spontaneous abortion). Clinical guidelines. Russian Society of Obstetricians and Gynaecologists. 2024. Available from: https://base.garant.ru/409455259 (accessed 12.11.2025).</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref12">
        <label>12</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Посисеева Л.В. Неразвивающаяся беременность в анамнезе супружеской пары: факторы риска и реабилитация. Акушерство и гинекология. 2022;10:170–176. DOI: 10.18565/aig.2022.10.170-176. Posiseeva LV. Non-developing pregnancy in the history of a married couple: risk factors and rehabilitation. Obstetrics and Gynecology. 2022;10:170–176 (In Russ.). DOI: 10.18565/aig.2022.10.170-176.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref13">
        <label>13</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Степанова И.И., Артемьева К.А., Степанов А.А., Богданова И.М., Болтовская М.Н., Пономаренко Е.А. Применение клеточного иммуноферментного анализа для скрининга гибридом и получения перспективных продуцентов моноклональных антител. Ученые записки Казанского университета. Серия «Естественные науки». 2022;164(4):535–550. DOI: 10.26907/2542-064X.2022.4.535-550. Stepanova II, Artemyeva KA, Stepanov AA, Bogdanova IM, Ponomarenko EA, Boltovskaya MN. Application of In-Cell ELISA assay for hybridoma screening and selection of promising pro-ducers of monoclonal antibodies. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta. Seriya “Estestvennye Nauki” = Proceedings of Kazan University. Natural Sciences Series. 2022;164(4):535–550 (In Russ.). DOI: 10.26907/2542-064X.2022.4.535-550.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref14">
        <label>14</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">В.Е. Радзинский (ред.). Неразвивающаяся беременность. 3-е изд. Москва: ГЭОТАР-Медиа, 2019. 184 с. E Radzinsky (ed.). Anembryonic pregnancy. 3rd ed. Moscow: GEOTAR-Media, 2019. 184 p. (In Russ.).</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref15">
        <label>15</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Неразвивающаяся беременность в анамнезе: реабилитация и подготовка к следующей гестации. Клинический протокол Междисциплинарной ассоциации специалистов репродуктивной медицины (МАРС). Версия 3.0: Информационное письмо / [Коллектив авторов]. Москва: Редакция журнала StatusPraesens, 2024. 56 с. story of missed miscarriage in medical history: rehabilitation for the next gestation. Clinical protocol of the Interdisciplinary Association Reproductive Medicine Specialists (MARS). Version    3.0: Information letter / [Team of authors]. Moscow: Editorial Office of the journal StatusPraesens, 2024. 56 p. (In Russ.).</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref16">
        <label>16</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Obeagu EI. The balance between N1 and N2 neutrophils implications for breast cancer immunotherapy: a narrative review. Ann Med Surg (Lond). 2025;87(6):3682–90. DOI: 10.1097/MS9.0000000000003361.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref17">
        <label>17</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Obeagu EI, Obeagu GU. Neutrophil phenotypes in prolonged labor: implications for therapeutic strategies. Medicine (Baltimore). 2024;103(46):e40611. DOI: 10.1097/MD.0000000000040611.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref18">
        <label>18</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Lu F, Verleg SMNE, Groven RVM, Poeze M, van Griensven M, Blokhuis TJ. Is there a role for N1-N2 neutrophil phenotypes in bone regeneration? A systematic review. Bone. 2024;181:117021. DOI: 10.1016/j.bone.2024.117021.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref19">
        <label>19</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Ghanbari EP, Jakobs K, Puccini M, Reinshagen L, Friebel J, Haghikia K et al. The role of NETosis and complement activation in COVID-19-associated coagulopathies. Biomedicines. 2023;11(5):1371. DOI: 10.3390/biomedicines1105137.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref20">
        <label>20</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Monsalve DM, Acosta-Ampudia Y, Acosta NG, Celis-Andrade M, Şahin A, Yilmaz AM et al. NETosis: a key player in autoimmunity, COVID-19, and long COVID. J Transl Autoimmun. 2025;10:100280. DOI: 10.1016/j.jtauto.2025.100280.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref21">
        <label>21</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Траль Т.Г., Толибова Г.Х. Морфологические варианты гравидарной трансформации эндометрия при неразвивающейся беременности после экстракорпорального оплодотворения. Клиническая и экспериментальная морфология. 2022;10(S4):42–51. DOI: 10.31088/CEM2021.10.S4.42-51. Tral TG, Tolibova GKh. Morphological variants of decidual endometrial  transformation  in  missed  abortion  after  in vitro fertilization. Clinical and experimental morphology. 2022;10(S4):42–51 (In Russ.). DOI: 10.31088/CEM2021.10.S4.42-51.</mixed-citation>
      </ref>
      <ref id="ref22">
        <label>22</label>
        <mixed-citation xml:lang="en">Torres-Cepeda D, Rondón-Tapia M, Reyna-Villasmil E. Postpartum hypervascular placental polyp. Rev Peru Ginecol Obstet. 2022;68(2):4120029. DOI: 10.31403/rpgo.v68i2419.</mixed-citation>
      </ref>
    </ref-list>
  </back>
</article>
